Il modo in cui un puledro vive la separazione dalla madre non è solo una questione di gestione o di comportamento. È un passaggio che può influenzare il suo equilibrio interno e il modo in cui affronterà lo stress nel corso della vita.Nel mondo equestre molte pratiche vengono considerate normali, quasi scontate. Ma ci chiediamo davvero cosa succede nel cervello e nel corpo del cavallo mentre attraversa queste esperienze?
La separazione dalla madre, il tipo di convivenza con altri cavalli, le modalità di svezzamento non producono soltanto reazioni visibili. Possono influenzare la regolazione dello stress, lo sviluppo del cervello e la capacità dell’animale di adattarsi alle situazioni future.
La ricerca scientifica sta iniziando a indagare questi aspetti con strumenti sempre più precisi. In questo articolo Debora Cinganelli, neuro-etologa e ricercatrice, accompagna i lettori di Addestramento Etologico nella lettura e nell’interpretazione di uno studio recente, offrendo una chiave scientifica per comprendere cosa può significare, dal punto di vista biologico, ciò che nel quotidiano viene spesso considerato una semplice consuetudine gestionale.
Di seguito, Debora Cinganelli presenta e commenta la ricerca, accompagnando il lettore nella sua comprensione.
Di recente la rivista scientifica Nature ha pubblicato un’interessante ricerca che combina analisi comportamentale, parametri fisiologici e tecniche di neuroimaging per indagare gli effetti della separazione del puledro dalla madre al momento dello svezzamento su varie funzioni cognitive e regolazioni emotive.
I cavalli, così come molti altri mammiferi sociali di grandi dimensioni quali primati, ungulati e cetacei, forniscono cure alla loro prole per un periodo più esteso del solo periodo di allattamento.
Sia negli umani che negli altri animali è stato dimostrato come la mancanza di cure parentali adeguate durante il periodo di immaturità sociale porti allo sviluppo di alterazioni fisiologiche e comportamentali persistenti in età adulta (Zipple et al., 2021; Atzil et al., 2018).
Questo vale anche per i cavalli, per i quali si è visto che un’interruzione improvvisa del legame parentale a circa 6 mesi conduce a effetti negativi in età adulta come risposte emotive e sociali disadattative, un aumento delle stereotipie orali e locomotorie, alterazioni nella regolazione del metabolismo del cortisolo e dei lipidi (Henry et al., 2020; Mach e al., 2017).
Per spiegare questo fenomeno, si è iniziato a parlare di “allostasi” cioè la capacità del cervello di predire e anticipare la risposta fisiologica e comportamentale di un individuo, integrando continuamente i segnali che riceve dall’interno e dall’esterno.
In parole più semplici: il cervello riceve informazioni dal resto del corpo e dall’esterno e utilizza queste informazioni per valutare la situazione, predire quello che sta per succedere e innescare la risposta comportamentale e fisiologica più adeguata.
Facciamo un esempio:
un cavallo sente il rumore di uno sparo e il suo cervello deve valutare in fretta se si tratta di un pericolo reale per la sua vita oppure di uno stimolo per lui non saliente.
Se lo sparo viene percepito come un pericolo, le risposte fisiologiche innescate includeranno l’attivazione dell’asse HPA ossia l’asse dello stress, ma anche un aumento della frequenza del battito cardiaco, della frequenza respiratoria, della pressione sanguigna, tutte risposte collegate all’attivazione del sistema nervoso simpatico, il quale rende possibile innescare una reazione “fight or flight” e ossia rende il cavallo pronto a manifestare una risposta comportamentale di fuga o lotta, nel caso del nostro esempio, probabilmente di fuga.
Se invece lo sparo non viene valutato come pericoloso, la risposta comportamentale generata sarà proprio il non reagire.
È fondamentale che la valutazione che il cervello esegue sia corretta: se lo sparo viene per sbaglio considerato un pericolo, la fuga sarà stata inutile e il cavallo avrà sprecato energie preziose per metterla in atto; al contrario se lo sparo viene per sbaglio valutato come non pericoloso le conseguenze saranno di aver sottostimato il pericolo con conseguenze che potrebbero essere anche molto gravi.
Piccola precisazione: ai nostri occhi, l’inutilità della fuga nel primo caso, non è così costosa in termini energetici ma dobbiamo ricordarci che il cavallo si è evoluto come preda, circondato da predatori e pericoli, e tutta la sua fisiologia biologica e comportamentale è basata su questo. Per una preda, una fuga non necessaria consuma energie che dopo la fuga non saranno più disponibili (o comunque lo saranno di meno) e se ad esempio poco dopo si presentasse un pericolo reale che richieda una fuga reale, questo potrebbe costare la sopravvivenza dell’animale. Ancora di più se per esempio se la preda fosse ferita o comunque al massimo della sua forma fisica.
Alla luce di questo, diventa evidente quanto riuscire a valutare la situazione e dare la risposta corretta abbia un valore adattativo altissimo.
Questa capacità di allostasi non è innata, ma viene acquisita facendo esperienza diretta o imparandolo dagli altri.
Ed è qua che entra in gioco l’importanza di lasciare che il puledro passi il periodo di immaturità sociale con la madre poiché è proprio il legame con la madre che fornisce al puledro i “social cues” ossia i segnali sociali che gli insegnano a valutare la situazione correttamente, sviluppando così un ottimo sistema di allostasi.
Nel lungo periodo un sistema allostatico ben sviluppato consente di avere maggiore calma, migliore socializzazione, meno stress cronico e aiuta ad evitare iper-reattività, stress e comportamenti disorganizzati e inadeguati al contesto.
I ricercatori per quest’indagine hanno messo a punto un protocollo di ricerca composto da vari test, che ora andiamo ad approfondire.
Soggetti sperimentali
I soggetti coinvolti nel test sono stati 24 puledri di razza Welsh, divisi in 2 gruppi:
- Il primo gruppo, definito “with mother” era composto da 12 puledri non svezzati, di cui 6 maschi e 6 femmine, che erano lasciati con le loro rispettive madri, quindi 12 femmine adulte
- Il secondo gruppo, definito “without mother” era comporto da 12 puledri, di cui anche qua 6 maschi e 6 femmine, che erano stati svezzati a 6 mesi secondo le modalità convenzionali
Tutti e 24 i puledri avevano età compresa tra i 6 e i 13 mesi e questa fascia di età è stata scelta in modo che i puledri fossero ancora socialmente dipendenti dalle loro madri ma non avessero raggiunto la maturità sessuale, in modo da minimizzare il bias che poteva essere indotto dagli ormoni sessuali.
Tutti i puledri vivevano nelle stesse condizioni, in linea con i principi di base di benessere, ossia in inverno in uno spazio coperto collettivo di 25x25m con libero accesso a un paddock esterno e in estate in un grande pascolo.
La dieta prevedeva per tutti accesso libero a foraggio, pascolo e blocchi di minerali.
I test si sono svolti a 7, 9, 11 e 13 mesi di età in modo da poter valutare i parametri in un arco di tempo prolungato.
La particolarità di questo studio è che adotta un approccio multi-disciplinare e va ad indagare l’ipotesi da un punto di vista neuroscientifico, ricorrendo a tecniche di neuro-imaging, da un punto di vista comportamentale, con vari test di approccio alla novelty, di socializzazione e di risposta al training e da un punto di vista fisiologico tramite analisi ematiche e valutazione del tasso di crescita.
Indagine neuroscientifica
Nel cervello umano, le complesse strutture coinvolte nei meccanismi allostatici includono aree corticali (cingolo, insula, corteccia prefrontale), ipotalamo, amigdala e in generale le strutture che compongono il default mode network.
L’ipotesi di questo studio sul fronte neuroscientifico è quindi che ci siano delle differenze in queste aree cerebrali tra i puledri dei due gruppi.
Ci si aspetta infatti che quelli rimasti più a lungo con la madre abbiano meccanismi allostatici più efficienti, mentre quelli svezzati in maniera tradizionale abbiano meno capacità di allostasi.
I ricercatori hanno utilizzato tecniche di neuro-imaging per studiare gli effetti della presenza prolungata della madre sulle strutture cerebrali, sia dal punto di vista dell’organizzazione microstrutturale che dal punto di vista funzionale.
Per valutare le differenze nell’organizzazione microstrutturale, sono stati fatte analisi con la voxel-based morphometry, morfometria basata su voxel e con la dMRI, risonanza magnetica di diffusione.
La voxel-based morphometry ha consentito di fare confronti nella densità della materia grigia nei voxel del cervello, dove il voxel è l’unità volumetrica di base ossia un piccolo volume di tessuto cerebrale all’interno di un’immagine MRI. Per avere un riferimento, potremmo pensare a un voxel come fosse un singolo pixel di un monitor.
La morfometria voxel-based consente di fare delle valutazioni di tipo neuroanatomico, basate su confronti tra volumi e concentrazioni voxel per voxel.
La dMRI invece indaga la capacità di diffusione dell’acqua nei tessuti cerebrali: l’acqua infatti si diffonde più facilmente lungo gli assoni dei neuroni che attraverso di loro e la presenza di assoni che collegano due aree consente di fare un’inferenza sull’esistenza di un percorso strutturale potenzialmente in grado di trasportare informazioni. In questo senso, si può dire che le due aree abbiano una connessione strutturale e quindi ipotizzare che condividano un’organizzazione strutturale comune all’interno di una rete neurale.
Mettendo insieme i risultati ottenuti dalle morfometrie e dalle risonanze magnetiche di diffusione si è visto che i puledri del gruppo “with mother” quindi che avevano ancora la madre con loro, esibivano differenze significative nelle strutture coinvolte nella regolazione fisiologica e comportamentale come talamo, ipotalamo, corteccia cingolata anteriore e mediale, corteccia prefrontale e corteccia retrospleniale).
Per valutare le differenze nella funzionalità delle strutture, sono state fatte delle fMRI, risonanze magnetiche funzionali, che mostrano l’attivazione delle varie aree del cervello.
L’fMRI va a misurare l’attività cerebrale basandosi sul segnale BOLD (Blood Oxygenation Level Dependent) quindi sulla quantità di sangue ossigenato rispetto al sangue deossigenato presente in una zona.
Questo è un dato importante visto che i neuroni per funzionare necessitano di ossigeno quindi il flusso sanguigno a una zona aumenta nel momento in cui i suoi neuroni si attivano, proprio per fornire più ossigeno a quei neuroni.
In questo lavoro le fMRI erano fatte a riposo, non durante l’esecuzione di task specifici, in modo che potessero evidenziare l’attività relativa a processi allostatici e in generale processi parte del DMN, default mode network, una rete neurale che è attiva di default, come dice il suo nome, quando non c’è un compito specifico da svolgere.
I ricercatori sono andati a valutare nei puledri dei due gruppi le aree che sia negli umani che in altri animali fanno parte di questo default mode network (corteccia prefrontale, corteccia cingolata anteriore, circonvoluzione angolare e corteccia retrospleniale), in modo da valutare come la presenza o meno della madre abbia influito sulle connessioni neurali di questa rete.
Prima di tutto, la presenza di fluttuazioni spontanee nel segnale BOLD in queste aree mentre i cavalli erano a riposo ha confermato l’ipotesi di partenza circa l’esistenza anche nel cavallo del default mode network, così come in molte altre specie, umani inclusi.
In secondo luogo, il confronto tra le fMRI dei due gruppi ha mostrato come i puledri del gruppo “without mother” manifestassero un DMN ridotto e anche una riduzione della connettività funzionale all’interno della rete.
Questi dati ci suggeriscono come la presenza della madre abbia un ruolo nella maturazione dei circuiti neurali assimilabili al default mode network dei puledri.
Indagine comportamentale
Osservazioni
Le osservazioni comportamentali si sono svolte 1, 3 e 7 mesi dopo la separazione dalla madre dei puledri del gruppo “without mother”.
In ognuna di queste occasioni i puledri erano osservati per un arco di tempo che andava dalle 10 alle 20 ore, registrando ogni 15 minuti l’attività che il puledro stava svolgendo.
Le categorie delle attività erano:
- Alimentazione, includendo alimentazione autonoma, allattamento e abbeveramento
- Esplorazione
- Riposo, sia in piedi che sdraiati
- Interazione sociale di qualsiasi tipo, quindi sia affiliativo che agonistico
- Interazione sociale attiva e positiva, come allo-grooming o gioco
- Prossimità spaziale, considerando due puledri vicini quando stazionavano a meno di 1 metro l’uno dall’altro
- Isolamento, considerando il puledro isolato quando si trovava a più di 10 metri dagli altri. Più tempo un soggetto passa isolato e più lui si dimostra meno gregario e più socialmente indipendente.
Test sperimentali
Tutti i puledri sono stati sottoposti ai test sperimentali 7 mesi dopo la separazione dalla madre dei puledri del gruppo “without mother”.
I test a cui i puledri erano sottoposti erano vari, li vediamo di seguito uno per uno.
Test di socializzazione:
un cavallo sconosciuto a tutti i puledri è stato portato nell’area di test; il cavallo sconosciuto era una femmina di pony Welsh di 23 anni, selezionata appositamente per la sua calma e la sua pacatezza in contesti di isolamento sociale. La cavalla, legata con una lunghina e con a disposizione fieno e acqua in modo che rimanesse abbastanza ferma, era separata dallo spazio in cui venivano liberati i puledri da una parete di sbarre metalliche che consentivano al puledro di interagire fisicamente con il cavallo sconosciuto solo con la testa, lasciando comunque la possibilità allo sconosciuto di spostarsi per evitare il contatto.
Le interazioni che sono state osservate nei 10 minuti che i puledri avevano a disposizione sono state per la maggior parte neutrali, di esplorazione reciproca oppure non ci sono state interazioni.
I ricercatori misuravano il tempo passato tra quando il puledro veniva liberato nell’area di test e il momento di primo contatto con il cavallo sconosciuto; nel caso in cui non avvenisse nessun contatto veniva assegnato un punteggio standard di 601 secondi (si intendono 601 secondi cioè i 10 minuti a disposizione ossia 600 secondi +1)
Test individuale di approccio alla novelty: oggetto sconosciuto
Come stimolo sconosciuto è stata utilizzata una palla da fitness rosa di 65 cm di diametro. Anche qua veniva misurato il tempo che passava tra la liberazione del puledro e il contatto con la palla. In caso di nessun contatto il punteggio assegnato era di 601, per lo stesso ragionamento visto prima.
Test individuale di approccio alla novelty: superficie sconosciuta
L’area di test veniva allestita con un un telo di plastica di 3x3m posizionato a terra. Il puledro veniva accompagnato a circa 5 metri dal telo da uno sperimentatore, qua un secondo sperimentatore proponeva al puledro un secchio con del mangime in pellet lasciandogliene mangiare un po’ per poi, assicurandosi di avere l’attenzione del puledro, andare verso il telo e appoggiarci sopra il secchio con dentro il mangime restante.
A questo punto il primo sperimentatore liberava il puledro; il quale, per poter raggiungere il mangime nel secchio, avrebbe dovuto mettere gli arti anteriori sul telo.
Anche qua, il parametro misurato era il tempo che il puledro impiegava a mettere per la prima volta gli anteriori sul telo; se nei 6 minuti che aveva a disposizione questo non avveniva, gli veniva assegnato un punteggio fisso di 361, per la stessa logica vista nei test precedenti.
Test di gruppo di approccio alla novelty: oggetto sconosciuto
Lo stimolo scelto per questo test era un tunnel pieghevole di 60cm di diametro e 4m di lunghezza, comunemente utilizzato nella disciplina cinofila dell’agility.
Gli sperimentatori conducevano tutti i puledri nell’area del test contemporaneamente e al loro arrivo il tunnel veniva aperto e sospeso a 80cm da terra. Gli animali venivano lasciati liberi di muoversi ed esplorare per 30 minuti e anche in questo test gli sperimentatori registravano il tempo trascorso prima che ogni puledro toccasse per la prima volta il tunnel; in caso di assenza di contatto nel tempo a disposizione veniva assegnato un punteggio di default di 1801.
Test di isolamento sociale
Ogni puledro veniva portato individualmente in un box di 4,5×3,5m e vi restava per 90 secondi durante i quali il soggetto poteva vedere gli sperimentatori ma non altri cavalli. Quello che veniva registrato in questo test erano il numero di vocalizzazioni che il puledro emetteva durante il test.
Test di training
Il training aveva come obiettivo che i puledri si lasciassero toccare gli arti, sollevassero gli zoccoli su richiesta e se li lasciassero manipolare; le sessioni seguivano un approccio cooperativo e prevedevano rinforzi positivi sottoforma di cibo.
Per ogni puledro veniva registrato il numero di sessioni necessarie al raggiungimento dell’obiettivo di training prestabilito e durante il test finale si sono contati i tentativi di ogni puledro di ritirare l’arto dalla presa dello sperimentatore.
L’analisi statistica dei dati ottenuti ha mostrato che i puledri del gruppo “with mother” mostravano livelli di esplorazione più alti, maggiori interazioni sociali, più comportamenti affiliativi e meno tempo passato nutrendosi.
Per quanto riguarda i puledri del gruppo con la madre, il tempo etichettato come “feeding” includeva anche il tempo passato a nutrirsi tramite allattamento. Nonostante quindi il loro “feeding” fosse composto sia da allattamento che da alimentazione solida mentre i puledri del gruppo senza madre si alimentassero soltanto in maniera autonoma, i puledri del gruppo “with mother” passavano significativamente meno tempo ad alimentarsi.
I risultati dei test di socializzazione, di approccio individuale alla novelty sia come oggetto che come superficie, e di quelli di approccio di gruppo alla novelty hanno mostrato che i puledri cresciuti con la madre si avvicinavano allo stimolo di ogni singolo test più rapidamente rispetto ai puledri dell’altro gruppo.
Nei test di training i puledri del gruppo “with mother” necessitavano di meno sessioni di lavoro per raggiungere i criteri prefissati
Non si sono riscontrate differenze tra i due gruppi invece nel tempo che i puledri passavano isolati.
Indagine fisiologica
Tutti i puledri sono stati sottoposti a prelievi di sangue e pesa prima dello svezzamento del gruppo “without mother”, poi 1 mese, 3 mesi e 7 mesi dopo la separazione.
Per quanto riguarda il peso, i puledri del gruppo cresciuti con la madre, nonostante passassero meno tempo a nutrirsi, mostravano un maggiore incremento ponderale a ogni singola pesa.
Per quanto riguarda i campioni ematici, venivano rilevate le concentrazioni di cortisolo, ossitocina, glicemia, colesterolo, IGF-1 (Insuline-like Growth Factor) e insulina nel plasma.
Sono stati scelti questi parametri in quanto marker fisiologici di stress (cortisolo), affiliazione sociale e parentale (ossitocina), efficienza energetica a breve termine per i processi allostatici (glicemia), regolazione lipidica ed efficienza energetica a lungo termine (colesterolo), crescita e sviluppo tissutale (IGF-1), regolazione energetica e metabolismo degli zuccheri (insulina).
(Möstli et al., 2002; Sikorska et al., 2023; Feldman, 2012; Shorey et al., 2022; Lansade et al., 2022; Kinsella et al., 2022; Munoz et al., 2011; Satué et al., 2024)
L’analisi statistica dei dati ottenuti dagli esami ematici ci dicono che i puledri “with mother” avevano livelli di trigliceridi e colesterolo più alti e livelli di cortisolo più bassi rispetto all’altro gruppo, mentre non sono state riscontrate differenze significative tra i due gruppi per quanto riguarda gli altri marker.
Conclusioni
Se mettiamo insieme i risultati ottenuti da ogni tipologia di indagine possiamo affermare che emerge una differenza tra i puledri dei due gruppi.
La presenza / assenza della madre ha un’influenza su molte delle strutture cerebrali che in altre specie compongono il default mode network; quindi, sebbene il DMN sia stato identificato in poche altre specie, ad esempio topi, ratti, scimpanzé e marmoset, questo studio produce evidenza dell’esistenza di una struttura assimilabile al default mode network anche nei cavalli.
Inoltre, i risultati neuroscientifici ottenuti mostrano come questo network, fondamentale per i comportamenti sociali complessi nell’umano, abbia un ruolo anche nello sviluppo di un repertorio comportamentale sociale ottimale nel cavallo.
La prole che ha beneficiato più a lungo della presenza della madre ha mostrato comportamenti sociali più adattativi e maggiore motivazione esplorativa: in poche parole, più curiosità e una predisposizione più positiva in generale.
Il fatto che i due gruppi avessero le stesse condizioni di vita, riduce le variabili a cui imputare le differenze alla sola presenza / assenza della madre.
Possiamo riassumere dicendo che lo sviluppo neurologico, comportamentale e fisiologico dei puledri risulta alterato quando questi si trovano ad affrontare l’assenza materna.
Questo ci dice che la maturazione di questi aspetti sia radicata nelle interazioni sociali precoci, fondamentali perché il puledro acquisisca i segnali sociali necessari a costruire modelli sulla cui base generare predizioni.
Lo sviluppo di tali modelli è associato alla maturazione del default mode network, nel quale input interni ed esterni vengono continuamente integrati per costruire, rimodellare o affinare questi modelli.
Un possibile ulteriore approfondimento di questi risultati, potrebbe riguardare il ruolo specifico della madre nel trasmettere questi segnali sociali, per esempio distinguendo se è la presenza della madre in quanto tale a fare la differenza o se i benefici derivino dai legami affiliativi preesistenti che la madre ha con gli altri membri del gruppo. Se così fosse i puledri del gruppo senza madre si troverebbero ad affrontare non solo lo stress legato alla separazione materna ma anche un ulteriore stress sociale dovuto alla mancanza di relazioni con gli altri cavalli adulti.
Alla luce dei risultati ottenuti da questo studio, ma anche delle evidenze di altri studi, possiamo affermare è che è necessario riconsiderare le pratiche convenzionali di svezzamento (Dwyer et al., 2024; Christensen et al., 2020; Erber et al., 2011; Lansade et al., 2018; Falomo et al., 2020).
Infatti, prolungare la permanenza della madre con il puledro potrebbe favorire benefici a lungo termine sul benessere e sullo sviluppo comportamentale, neurologico e fisiologico dell’animale, con ripercussioni significative anche sulla qualità in età adulta.
References
Bickart, K. C., Dickerson, B. C. & Barrett, L. F. The amygdala as a hub in brain networks that support social life. Neuropsychologia 63, 235–248. 2014
Henry, S. et al. Domestic foal weaning: need for re-thinking breeding practices? Animals 10, 361. 2020
Johnson, P. J. et al. Equine stereotaxtic population average brain atlas with neuroanatomic correlation. Front. Neuroanat. 13. 2019
Lansade, L. et al. Progressive habituation to separation alleviates the negative effects of weaning in the mother and foal. Psychoneuroendocrinology 97, 59–68. 2018
Mach, N. et al. The effects of weaning methods on gut microbiota composition and horse physiology. Front. Physiol. 8. 2017
McBride, S. & Hemmings, A. A neurologic perspective of equine stereotypy. J. Equine Vet. Sci. 29, 10–16. 2009
Sawiak, S. J., Wood, N. I., Williams, G. B., Morton, A. J. & Carpenter, T. A. Voxel-based morphometry with templates and validation in a mouse model of Huntington’s disease. Magn. Reson. Imaging 31, 1522–1531. 2013
Schmidt, M. J., Knemeyer, C. & Heinsen, H. Neuroanatomy of the equine brain as revealed by high-field (3Tesla) magnetic-resonance-imaging. PLoS ONE 14, e0213814. 2019
Valenchon, M., Reigner, F., Lefort, G. et al. Affiliative behaviours regulate allostasis development and shape biobehavioural trajectories in horses. Nat Commun 17, 47. 2026
Zipple, M. N., Reeve, H. K. & Peniston, O. J. Maternal care leads to the evolution of long, slow lives. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 121, e2403491121. 2024
Zou, Q.-H. et al. An improved approach to detection of amplitude of low-frequency fluctuation (ALFF) for resting-state fMRI: Fractional ALFF. J. Neurosci. Methods 172, 137–141. 2008
Nota editoriale di Addestramento Etologico®
I dati emersi da questa ricerca invitano a considerare le esperienze precoci non solo come passaggi gestionali, ma come eventi che possono incidere sulla costruzione dell’equilibrio interno del cavallo.
Riflettere sul modo in cui vengono gestite separazioni, relazioni sociali e fasi di transizione significa interrogarsi sulle condizioni che contribuiscono alla regolazione dello stress e alla capacità di adattamento dell’animale nel tempo.
